Comunicación química entre raíces y hongos del suelo beneficiosos como mecanismo de expansión de las plantas invasoras

Las especies exóticas invasoras son aquellas que han sido trasladadas fuera de su rango nativo por nuestra especie (Homo sapiens) y que, al establecerse en una nueva región, expanden su área de distribucion alterando el ecosistema foráneo. Esta problemática constituye una de las causas de pérdida de biodiversidad que mayor impacto tienen sobre los ecosistemas de nuestro planeta. En particular, las plantas leñosas invasoras, es decir, árboles y arbustos, afectan a diferentes ecosistemas en todos los continentes exceptuando la Antártida y, consecuentemente, tienen efectos perniciosos sobre los recursos naturales y los servicios ecosistémicos generando enormes pérdidas económicas.

Existen numerosas hipótesis, no excluyentes entre sí, que postulan mecanismos a través de los cuales las especies foráneas se convierten en invasoras (ej. crecimiento más rápido que las nativas, adquisición y uso más eficiente de recursos como la luz, el agua y los nutrientes del suelo, ausencia de los patógenos o herbívoros en ecosistemas foráneos que sí están presentes en sus ecosistemas de origen, entre otros). Una de ellas se conoce como la hipótesis de «mutualismos reforzados» que postula que las especies invasoras tienen la capacidad de establecer interacciones mutualistas y promover vínculos más intensos con hongos beneficiosos de los suelos foráneos y obtener así ventajas aún mayores que las especies nativas. En esta interacción, conocida como simbiosis micorrícica y que es bastante generalista (es decir, la mayoría de las plantas la establecen), los hongos micorrícicos facilitan el acceso a nutrientes limitantes del suelo, principalmente fósforo (P) y, a su vez, proveen protección contra enemigos naturales como patógenos o herbívoros, mientras que reciben carbono proveniente de la fotosíntesis de la planta huésped. El mecanismo a través del cual las plantas invasoras muestran una asociación más intensa con los hongos micorrícicos que las nativas es prácticamente desconocido.

En su tesis de doctorado, la Dra. Valentina Borda estudió el rol de las señalizaciones químicas que emiten las raíces de las plantas para comunicarse y asociarse con los hongos micorrícicos, particularmente los flavonoides. Estos metabolitos secundarios presentes en las raíces y exudados radicales estimulan el crecimiento de los hongos micorrícicos y favorecen la simbiosis en las raíces. La hipótesis general de la tesis es que una mayor presencia y variedad de flavonoides en la raíz favorece la comunicación con diferentes especies de hongos micorrícicos, aun si las plantas no están co-adaptadas con ellos, como es el caso de las exóticas invasoras. Una analogía simple sería que una persona que habla varios idiomas tiene más posibilidades de comunicarse con otras y prosperar en un lugar foráneo que aquellas que no hablan varios idiomas.

Mediante una revisión global de la literatura se evaluaron diferencias en la producción de flavonoides en raíces entre especies árboles y arbustos invasores y no invasores. Tal como postula la hipótesis y se observa en la figura 1, las invasoras exhibieron una mayor riqueza promedio de estos compuestos en las raíces (cantidad de flavonoides diferentes), principalmente del grupo de los flavonoles, que resultó ser un grupo característico de las invasoras.

Figura 1. Riqueza promedio de flavonoides en raíces de plantas leñosas invasoras y no invasoras a nivel global

Luego, mediante un estudio a campo, se comparó la intensidad de la asociación micorrícica (medida como porcentaje de raíz ocupada por los hongos micorrícicos) y la composición de flavonoides en raíces de nueve pares de especies leñosas: exóticas invasoras y nativas del centro de Argentina Cotoneaster franchettii/Polylepis australis, Pyracantha angustifolia/Kageneckia lanceolata, Schinus areira/Schinus fasciculata, Gleditsia triacanthos/Neltuma alba, Acacia dealbata/Senegalia praecox, Robinia pseudoacacia/Geoffroea decorticans, Lantana camara/Aloysia gratissima, Melia azedarach/Zanthoxylum coco y Ligustrum lucidum/Lithraea molleoides (figura 2).

Figura 2. Raíces colectadas a campo (Hacer clic en la imagen para descargar versión de mayor resolución)

En línea con la hipótesis, en la figura 3 se observa que las invasoras mostraron una asociación micorrícica más intensa, medida como porcentaje de raíz ocupada por los hongos micorrícicos, que las nativas, que no son invasoras y por lo tanto no se expanden fuera de sus rangos de distribución actuales.

Figura 3. Porcentaje de raíz colonizada por hongos micorrícicos en raíces de plantas leñosas invasoras y no invasoras de las serranías del centro de Argentina

Paralelamente, contrario a lo postulado, no se observaron diferencias en la riqueza de flavonoides. Sin embargo, dicha riqueza se correlacionó negativamente con la colonización de hongos en invasoras pero no en las nativas, lo que sugiere que cuando las invasoras están muy colonizadas producen menos flavonoides y viceversa. Esto sugiere una interacción dinámica entre la producción de flavonoides y las simbiosis micorrícica en las invasoras que no se observa en nativas (figura 4).

Figura 4. Correlación negativa significativa del porcentaje de raíz colonizada por hongos micorrícicos y la riqueza de flavonoides en leñosas invasoras

Finalmente, se evaluó experimentalmente el efecto de la adición del flavonol quercetina, ampliamente distribuido en especies invasoras, sobre las interacciones micorrícicas en tres pares de especies de plantas invasoras y nativas de las serranías del centro de Argentina (C. franchettii/P. australis, R. pseudoacacia/G.decorticans y L. lucidum/L molleoides) (figura 5). Estas especies fueron inoculadas con comunidades de hongos micorrícicos diferentes, colectadas en dos elevaciones, dentro y fuera del rango de distribución actual de las plantas invasoras y las nativas en las serranías cordobesas.

Figura 5. Experimento de invernadero

En línea con la hipótesis postulada, las invasoras formaron simbiosis con comunidades de hongos de ambas elevaciones, mientras que dos de las tres nativas mostraron mayores niveles de colonización de las raíces cuando crecieron con hongos de su rango de distribución actual, mientras que la asociación fue débil cuando crecieron con hongos presentes fuera de sus rangos de distribución actual. De acuerdo a la hipótesis planteada, se esperaba que la adición del flavonoide quercetina no tuviera mayores efectos en la simbiosis micorrícica de las invasoras (porque se asume que ya los producen por sí mismas) pero que mejorara la asociación de las nativas con los hongos micorrícicos que están fuera de sus rangos de distribución. Efectivamente se observó que la adición de quercetina no tuvo mayores efectos en las leñosas invasoras y en 2 de las 3 nativas promovió, aunque moderadamente, una mayor nutrición -concentración de fósforo en los tejidos- cuando estas especies crecieron con comunidades de hongos micorrícicos foráneos (figura 6).

Figura 6. Esquema que sintetiza los resultados del experimento de adición de quercetina. Las especies invasoras se benefician de igual modo con diferentes comunidades de hongos micorrícicos. Dos de las tres nativas solo lo hacen con los hongos de sus rangos de distribución actual pero cuando se adiciona quercetina, se incrementa la nutrición de fósforo por parte de los hongos micorrícicos que están fuera de sus rangos de distribución

En conjunto, los resultados de la tesis proveen evidencia de diferencias en la producción de flavonoides en raíces de plantas invasoras y no invasoras y sus relaciones con los hongos micorrícicos, apoyando la hipótesis de mutualismos reforzados para explicar, al menos en parte, el éxito de los árboles y arbustos invasores. Sugieren además que los flavonoides pueden tener un rol importante en la comunicación de las plantas con los hongos micorrícicos, exhibiendo una interacción dinámica en las plantas invasoras, aunque el fenómeno ha mostrado ser más complejo que lo inicialmente planteado. Es posible que otros flavonoides no estudiados aquí también sean importantes y que diferentes concentraciones tengan efectos variados sobre la comunicación planta-hongo. Los resultados ofrecen una nueva perspectiva desde la ecología química para entender las interacciones micorrícicas y su papel en las invasiones por plantas exóticas.

Enlace a los trabajos publicados:

Borda, V., Reinhart, K.O., Ortega, M.G. et al. Roots of invasive woody plants produce more diverse flavonoids than non-invasive taxa, a global analysis. Biol Invasions 24, 2757–2768 (2022). https://doi.org/10.1007/s10530-022-02812-8

Borda, V., Burni, M., Bustos, P. et al. Exploring the Interplay between Flavonoid Content and Root Fungal Symbionts in Invasive and Non-invasive Woody Plants. J Chem Ecol 51, 68 (2025). https://doi.org/10.1007/s10886-025-01619-w

Borda, V., Burni, M., Cofré, N. et al. Does the flavonoid quercetin influence the generalist-selective nature of mycorrhizal interactions in invasive and non-invasive native woody plants?. Mycorrhiza 35, 25 (2025). https://doi.org/10.1007/s00572-025-01196-6

En estos trabajos participaron miembros del Instituto Multidisciplinario de Biología Vegetal (IMBIV, CONICET-UNC), miembros de la Unidad de Investigación y Desarrollo en Tecnología (CONICET) y un estudiante de grado de la Escuela de Biología (FCEFyN).